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Numerosi reperti archeologici indicano che Assisi trae le sue origini da un piccolo villaggio abitato dagli Umbri già nel periodo villanoviano (IX – VIII secolo a.C.). Come ci dimostrano i vari reperti archeologici rinvenuti, gli Umbri intrattenevano profondi rapporti (soprattutto commerciali) con i vicini Etruschi, stanziati sulla sponda occidentale del Tevere, dai quali si differenziavano, però, per lingua e cultura.

A dare ad Assisi una identità urbana e monumentale furono i Romani; nel 399 a.C. diviene colonia romana con il nome di Asisium e orbitò sotto il loro potere fino al 295 a.C. quando, con la battaglia di Sentino, i Romani imposero definitivamente il loro dominio anche nell’Italia centrale. Per Asisium inizia così un lungo periodo di prosperità e pace: innalzata a Municipium, diventò un importante centro economico e sociale dell’Impero romano. Il suo toponimo ha origini prelatine, e conservando un’incerta etimologia, viene interpretato in due differenti modi. Città del falco, o dell’astore oppure dalla base latina ossa ovvero torrente con ovvio riferimento al fiume Assino.

Nel corso del III secolo, per l’azione di san Rufino, vescovo e martire, inizia a diffondersi il cristianesimo.

Con il crollo dell’Impero romano anche Assisi conobbe la buia età delle invasioni barbariche e, nel 545, fu saccheggiata dai Goti di Totila. Conquistata dai Bizantini, passò poco tempo dopo (568) sotto il dominio longobardo e venne annessa al ducato di Spoleto, del quale condivise le sorti fino all’inizio del XII secolo.

Fu una tra le prime libere università sorte in Italia, eretta a Studium Generale l’8 settembre 1308, come attesta la Bolla papale “Super Specula” di Clemente V. Un’ istituzione che educava alle arti della medicina e della legge esisteva comunque sin dagli inizi del 1200, finanziata principalmente dal Comune di Perugia. Prima del 1300 si attesta le presenza di diverse universitates scholarium. Il celebre giurista civile Jacopo di Belviso vi insegnò dal 1316 al 1324. Il primo d’agosto del 1318 papa Giovanni XXII diede all’Università il diritto di conferire lauree in legge civile e canonica, ed il 18 febbraio 1328  in medicina  e nelle arti. Ai tempi di Bartolo da Sassoferrato, lo studium era talmente affermato che si diceva che vi erano tria lumina in orbe: Bologna, Parigi  e Perugia.

Il 19 maggio 1355 l’imperatore Carlo IV promulgò un editto a rafforzare le bolle papali e ad elevare l’Università al rango di imperiale, al fine di favorire la rinascita della città dopo le ondate pestilenziali degli anni 1348-49. Nel 1362 fu fondato dal cardinale Niccolò Capocci il Collegium Gregorianum (successivamente rinominato Sapienza Vecchia), che all’atto della costituzione poteva ospitare sino a 40 giovani. In visita alla città l’11 ottobre 1371, Gregorio XI elevò la neonata facoltà di teologia al livello di Studium Generale. Questa facoltà venne soppressa, e le sue proprietà consegnate all’università, nel 1811. Nel 1426 nacque su iniziativa di Benedetto Guidalotti, vescovo di Recanati, e con l’approvazione di Martino V, il Collegio di San Girolamo. In seguito rinominato Sapienza nuova, si trattava di un ostello gratuito per studenti forestieri che non si potevano pagare gli studi, e si fuse con l’università nel 1829. Con la restaurazione pontificia (1814-1860) la Sapienza Nuova venne riaperta da Pio VII con il nome di Collegio Pio ed il 27 agosto 1824 Leone XII ne fece il collegio principale dell’università. Durante la repubblica giacobina, nel 1798, l’Università cambiò sede in seguito all’esproprio del vecchio Convento Olivetano di Monte Morcino, dove stabilì la propria residenza, rimasta invariata sino ai giorni nostri.

Nel 1777  la borghesia  cittadina decise di costruire un nuovo teatro in risposta ai nobili  che avevano costruito il Teatro del Pavone; per far questo novanta famiglie costituirono la “Società per l’edificazione di un nuovo teatro”, la quale comprò un vecchio convento di monache ed affidò il progetto all’architetto perugino Alessio Lorenzini. Questi diede alla sala la classica forma di ferro di cavallo e dovette affrontare il problema del poco spazio a disposizione: infatti per riservare un palco per ogni famiglia committente (cinque ordini di palchi da 27) decise di disporre l’intera struttura in diagonale e ridurre lo spazio a disposizione dell’ingresso.
I lavori, iniziati nel giugno 1778, si conclusero ad aprile del 1780. L’inaugurazione si tenne il 15 agosto 1781 e al teatro, che all’epoca poteva ospitare 1200 spettatori, fu dato il nome di “Teatro Civico del Verzaro”. Ai lavori parteciparono i migliori artisti locali dell’epoca, come Baldassarre Orsini e Carlo Spiridione Mariotti.
Nel 1874 fu ristrutturato e modificato da Guglielmo Calderini, che gli diede la sua struttura attuale; contemporaneamente fu ridecorato da artisti come Francesco Moretti e Mariano Piervittori, che si occupò del sipario del soffitto. Alla nuova inaugazione il teatro fu intitolato al musicista perugino Francesco Morlacchi.
L’attività del teatro continuò fino agli inizi del XX secolo, ma decadde durante gli anni del fascismo fino ad essere requisito dai tedeschi durante l’occupazione della città, per destinarlo a spettacoli per i loro soldati. Finita la guerra, il teatro era seriamente danneggiato così, il Comune, a cui fu ceduto, fra il 1951 e il 1953 finanziò i lavori di restauro, consistente nel rifacimento delle coperture, nella modifica del palcoscenico, nel golfo mistico e nelle pavimentazioni in marmo dell’atrio e del foyer.

Attualmente il teatro dispone di 785 posti. Il palcoscenico misura 20 metri in larghezza, 10,5 metri in profondità. Il boccascena è largo 10,5 metri.